Главой коллегии понтификов был верховный понтифик, являвшийся практически и верховным жрецом римского государства. Совсем необязательно, чтобы это был самый старший из них. Еще прежде, чем всех остальных понтификов, верховного понтифика начали избирать пожизненно на народном собрании. Существовала одна особенность — в выборах должна была принимать участие лишь половина (даже немного меньше половины) римских граждан. Этого считалось достаточным для избрания верховного понтифика. В его обязанности входило внимательно следить за выполнением весталками всего, что они должны были делать, и наказывать их в случае невыполнения своего долга, поэтому его иногда называли понтификом Весты. Верховный понтифик обладал дисциплинарной властью над всеми остальными членами коллегии. Его власть распространялась и на других жрецов. Так, он мог наказать штрафом и жреца, не бывшего членом коллегии понтификов, но, по мнению верховного понтифика, совершившего то или иное религиозное преступление. Он (или по его поручению другой жрец) присутствовал при освящении храма или алтаря. Верховный понтифик на деле отвечал за всю религиозную сферу жизни Рима и его граждан.
Когда умер последний верховный понтифик, избранный еще в республиканскую эпоху, император Август заставил избрать на эту должность самого себя. С этого времени верховными понтификами становились все римские императоры. Поскольку у них и без того было много дел по управлению империей, императоры поручали исполнение обязанностей верховного понтифика специально назначаемому ими человеку. Даже когда императоры приняли христианство, они еще долго оставались одновременно и верховными понтификами. Только император Грациан в 382 г. отказался от этого титула. Но сам титул не исчез. Вскоре верховными понтификами стали называть римских пап, и этот титул Папа Римский носит до сих пор, а правление того или иного папы и сейчас называется понтификатом.
В состав коллегии понтификов входили также весталки, три старших фламина, двенадцать младших фламинов и так называемый «царь священнодействий».
Когда римляне свергли царей и установили республиканский строй, выяснилось, что вместе с политическими функциями царей исчезли и их религиозные обязанности, ибо царь представлял римский народ перед богами и возглавлял всю религиозную жизнь государства. Правда, собственно религиозные обязанности царя перешли к понтификам, в том числе к их главе — верховному понтифику. Римляне были очень консервативными людьми и полагали, что после исчезновения самого титула «царь» боги могут разгневаться на римский народ за такое нечестивое деяние. Они решили избирать особого жреца, который будет называться «царем священнодействий». Официально этот «царь» занимал очень высокое положение среди понтификов, но на деле его полномочия были относительно скромными и назначался он верховным понтификом. «Царь священнодействий» должен обязательно происходить из патрициев, причем только из тех семейств, где его родители сочетались браком по особо торжественному старинному обряду. Сам он обязан был вступить в брак по такому же обряду. Только в этом случае он мог стать «царем священнодействий», а его жена — «царицей».
Главным образом он занимался различными жертвоприношениями и считался жрецом Януса. В главный праздник этого бога 9 января «царь» в особой подпоясанной одежде приносил в жертву Янусу барана, причем делал это в бывшем царском дворце, что еще раз подчеркивало сохранение за ним религиозных обязанностей свергнутых римских царей. Его жена в том же дворце приносила жертвы Юноне. В феврале, который когда-то считался последним месяцем года, «царь» участвовал в особых искупительных церемониях, ради очищения Рима и его граждан от всякой скверны, накопившейся за прошедший год. Для совершения жертвоприношений в некоторые праздничные дни «царь» вместе с весталками и фламинами на особой колеснице проезжал через весь город. Участвовал он и в осуществлении других религиозных церемоний.