Острота и сила страстей, разгоревшихся в королевской семье в правление Генриха III, заставляли вспоминать о распрях семьи Атридов. Дом Валуа теперь представляли только королева-мать, два ее сына и дочь, все без наследников. Рядом находились узаконенные потомки Генриха II — Генрих Ангулемский и Диана де Франс, а также Карл Валуа, родившийся от связи Карла IX с Марией Туше. Однако именно с незаконными детьми своего отца и брата у Генриха III были самые лучшие отношения. Его постоянной опорой была та, которую он называл в письмах «моя добрая мать». По мере сил Екатерина старалась восстановить если не подлинное, то, по крайней мере, внешнее взаимопонимание между своими тремя оставшимися детьми. Это тем более заслуживает уважения, поскольку она никогда не скрывала своего очевидного предпочтения к тому, кого она называла «мои глазки». Такой явный выбор вызывал зависть у других детей к герцогу Анжуйскому. Например, Сюлли пишет в «Королевской экономике»: «Король Карл больше не мог выносить в своем королевстве собственного брата Генриха, видя, как он узурпировал все внимание и доверие королевы-матери, любящей только его одного и ненавидящей своего другого сына, Франсуа, герцога Алансонского». Можно представить, какие чувства испытывал Франсуа-Эркюль, когда его гувернер Сен-Сюльпис писал маршалу де Бирону, что не забывает говорить своему ученику об «обязанности любить и почитать такого достойного принца, как его брат». Очень рано антипатия между двумя принцами стала взаимной. Уезжая в Польшу, Генрих трепетал при мысли, что его брат может сменить его на посту генерал-лейтенанта королевства, и был бы очень доволен видеть его мужем Елизаветы Английской, что помешало бы принцу находиться во Франции в качестве соперника и главы оппозиции. Принадлежа к слабому полу и уже будучи замужем за королем Наваррским, Маргарита вызывала меньше тревог, но это не помешало ей принять сторону Франсуа и поддерживать его интересы. Такой оставалась ее позиция все время правления Генриха III.
К счастью для короля Франции, отношения, связывающие его с матерью, стали для него драгоценной поддержкой. Но несмотря на то, что, как Генрих писал матери, «Франция и вы значите больше, чем Польша», и то, с какой радостью мать и сын встретились в 1574 году, было бы ошибкой полагать, что при Генрихе III Екатерина пользовалась тем же влиянием, что и при Карле IX. Об изменениях, произошедших в положении королевы-матери, стало известно, когда она перенесла свою обычную резиденцию из Лувра в дом, который построила недалеко от Сен-Эсташ. Стало ясно, что она больше не держит в руках нити власти и является лишь блестящим помощником монарха: советником, к мнению которого всегда прислушиваются и который всегда готов выполнить самые деликатные поручения. Взаимопонимание между матерью и сыном не всегда было полным, особенно после начала кризиса, разразившегося по вопросу наследника. Склонная щадить интересы Гизов, Екатерина в этом вопросе сильно расходилась с мнением короля. Другой темой, вызывающей разногласия, оказались паломничества Генриха III, начиная с 1583 года. Она не одобряла их, опасаясь, что вместо полноправного короля он превратится в монаха. Но эти разногласия по сути были поверхностными. Об этом свидетельствует их переписка. Гак, 26 сентябри 1575 года королева писала сыну: «После смерти короля, вашего отца, я жила лишь для того, чтобы служить вам… Пусть никто не заставит вас забыть об этом, иначе мне будет очень больно». В декабре 1580 года она заканчивает письмо к подруге, герцогине д'Юзэ, словами о «короле, моем любимом сыне». Во время осенней кампании 1587 года, когда король командовал войсками на Луаре, она так волновалась за него, что просила государственного секретаря Бруара «сделать так, чтобы я имела новости о нем каждый день».