В 829 году Михаил умер, и престол перешел к его сыну Феофилу. В своё время для него устроили смотр невест, собрав красивейших девушек империи. Мачеха Ефросиния дала принцу в руки золотое яблоко со словами: «Отдай той, которая понравится». Выбор Феофила поначалу пал на поэтессу Кассию, единственную женщину, чьи стихи были включены впоследствии в церковные гимны (стихиры). Как святая, она почитается Православной церковью и в, отличие от Феофила, была ярой почитательницей икон, поэтому, услышав её дерзкий ответ, юноша выбрал в жены Феодору, ещё одну будущую святую, признаваемую обеими христианскими церквями. Она также почитала иконы, но, в отличие от Кассии, не демонстрировала свои убеждения открыто.
Своего воспитателя Иоанна Грамматика василевс вскоре сделал патриархом, религиозные гонения в царство Феофила возобновились.
Новый император много воевал, по большей части неудачно, не смог отстоять от мусульман даже свой родной город Аморий. В правлении был строг, но справедлив (даже по признанию враждебных к нему летописцев). По его приказу были восстановлены стены вдоль Мраморного моря и Золотого Рога. Никифор «сочинял гимны, клал на музыку стихиры. Любил пение так, как только отец может любить детей своих. Поскольку сам был плешив, то распорядился, чтобы и другие (ромеи) носили короткие волосы». Ослушников в наказание били розгами.
Кроме сына, у него было пять дочерей.
Тяжело заболев дизентерией в походе, Феофил провозгласил свою жену регентшей при малолетнем сыне Михаиле. Опасаясь возможного переворота, василевс приказал отрубить голову своему шурину полководцу Феофобу. По легенде Феофил умер, держа эту голову в своих руках.
Поскольку и сама императрица и её окружение были иконопочитатели, то на сороковой день после кончины царя они созвали церковный собор. Патриарху иконоборцу Иоанну Грамматику в ультимативной форме было предложено оставить престол, тот обвинил посланца Феодоры в попытке своего убийства. Но следствие, по показаниям слуг, признала виновником его самого, якобы Иоанн сам нанес себе раны, чтобы вызвать волнения в столице. В результате этой мутной истории, патриарха сместили с поста за попытку самоубийства и заключили в монастырь. Новым главой церкви был избран Мефодий, изрядно потерпевший от прежних гонений, поклонение иконам было восстановлено, всех ранее осужденных вернули из ссылки и возвратили им кафедры. Среди них был и Феофан, который вместе с братом Феодором особенно пострадал за двадцатилетнее правление императоров иконоборцев. При Феофиле братьев вернули из ссылки и несколько раз уговаривали отречься от иконопочитания. После категорического отказа им раскаленными иглами выжгли на лбу порочащие стихи, изуродовали лица и бросили в темницу, где Феодор вскоре умер. Когда патриарх Мефодий назначил Феофана Никейским епископом, некоторые клирики говорили, что этот сириец чужак и не имеет нужных рекомендаций. Указав на его изуродованное письменами лицо, патриарх спросил: «Какие ещё вам нужны рекомендации?».
Любящая покойного мужа императрица упросила не предавать анафеме и разрешить от грехов Феофила, фактически шантажируя церковь. «О, отцы и клир Божий … прошу я для своего мужа и царя от Бога прощения, милости и забвения греха. Если этого не случится, не будет ни моего с вами согласия, ни почитания и провозглашения святых икон». Ей ответили: «Справедливого просишь, госпожа, и мы не можем тебе отказать. Но не посягнем на то, что выше нас, не в силах мы, как Бог, простить ушедшего в иной мир».
Тогда императрица поклялась, что муж перед смертью раскаялся и целовал принесенную ею икону. Лжесвидетельствуя во имя любви, Феодора пыталась спасти душу Феофила, рискуя спасением своей собственной. Собор постановил, неделю по всем столичным церквям молится за покойного василевса.
Болгарский царь Борис узнав, что царством правит женщина, хотел разорвать отношения и пойти на Византию войной. Феодора послала ему письмо со словами: «Я буду воевать и надеюсь тебя одолеть, а если ты восторжествуешь над женщиной, слава твоя не будет стоить ничего; но если тебя разобьет женщина, ты станешь посмешищем целого мира» (Продолжатель Феофана).
Болгарский царь решил сохранить мир, мало того, когда страну начал терзать жестокий голод, он сам принял христианство под именем Михаил и крестил свой народ после подавления восстания.